В началото на седемдесетте години, заводът на Ferrari на практика се оттегля от почти всички състезателни серии, за да съсредоточи усилията си единствено върху Формула 1. Въпреки че тази стратегия се оказва печеливша, и се отплаща подобаващо още през 1975 г., през следващото десетилетие настъпва период на затишие.
Първото сериозно раздвижване в тази насока настъпва през 1984 г., когато машинният инженер на Ferrari Никола Матераци иска да се състезава в Група Б с подобрена версия на лимитираното издание на Ferrari 288 GTO. Той изработва пет такива автомобила, наречени 288 GTO Evoluzione, но когато ФИА анулира Група Б за сезон 1986, проектът е прекратен. Към 1986 г., с наближаването на 40-я юбилей на Ferrari и 88-годишнината на Енцо Ферари, е взето решение за създаването на истинска „суперкола“, която по един достоен начин да олицетворява всичко най-добро от фирменото наследство. Това е и основната причина за възобновяване на проекта 288 GTO Evoluzione и адаптирането му за производство на сериен модел, обозначен като F40 (в чест на 40-годишнината).
Техническото изпълнение започва в официалния сервизен център на Ferrari в Падуа, където преди това с голям успех са преобразувани пътните версии на Ferrari 308 за състезателни цели. Каросерията на F40 е проектирана от Пиетро Камардела под ръководството на Алдо Бровароне от Pininfarina. Лимитираната серия на Ferrari F40 не е създадена, за да се конкурира с Porsche 959 в Група Б (каквото е било предназначението на 288 GTO), а е адресирана основно към цивилния пазар.
Докато автомобилната преса приема по-суровия и по-скъп Ferrari F40 със смесени реакции, той веднага печели сърцата на широката публика, потенциалните клиенти и търговците. По същото време утвърдените клиенти критикуват Ferrari, че започва да прави твърде луксозни и прекалено удобни автомобили. Затова F40 е максимално опростен, отличава се с много по-изчистен и семпъл интериор, и не предлага нищо друго, освен чиста производителност и адреналин.
Чудовищната мощност от 478 к.с. при 7000 об/мин идва от високооборотна версия на 2936-кубиковия двигател V8 на 288 GTO с двоен турбокомпресор и междинно охлаждане. До 1990 г. F40 все още е без катализатор, след което американските разпоредби за контрол на емисиите, го правят задължителен. Двойното турбо V8 на F40 е последният двигател с принудително впръскване на Ferrari до идването на California T през 2014 г.
За своето време F40 е най-бързият, най-мощният и най-скъпият сериен автомобил на Ferrari. Първоначално е планирано производството на ограничена партида от 400 броя с препоръчителна фабрична цена от около 400 000 щатски долара през 1987 г. (пет пъти по-висока от тази на предходния модел 288 GTO), което днес се равнява на 1 130 000 долара. В крайна сметка обаче първоначално планираната бройка е увеличена до повече от 1300. Основната причина за това е, че търсенето на F40, се увеличава рязко през втората половина на осемдесетте години, като последните екземпляри от постоянно нарастващата „лимитирана“ серия се продават за над един милион долара.
Ferrari F40 е показан за първи път пред медиите на 21 юли 1987 г. в Civic Centre в Маранело. Първоначално е планирано представянето да се проведе на автомобилното изложение във Франкфурт, но тогава предстои премиерата на Alfa Romeo 164, която според ръководството на концерна Fiat трябва да бъде основен акцент в експозицията. По настояване на Енцо Ферари обаче, пазарната премиера на F40 е направена два месеца по-рано от предвиденото, което значи че от началото на проекта (през юни 1986 г.) до пускането на пазара, минават само тринадесет месеца.
В този период Scuderia Ferrari все още се въздържа от участие в моторните спортове (с изключение на Формула 1), и затова френският вносител на Ferrari Ch. Pozzi SA възлага на центъра в Падуа да разработи състезателна версия на F40, наречена F40 LM, за Льо Ман. Направени са общо 19 екземпляра с номера от 1 до 20 (числото 17 липсва, тъй като в Италия се смята, че то носи нещастие).
